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Contrôle spatial de la division cellulaire
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Mots-clés : Arabidopsis thaliana - division cellulaire - cytosquelette - développement - mutant - microtubule - anneau de préprophase

Ecole(s) doctorale(s) de rattachement : ED "Sciences du Végétal" Université Paris 11-Orsay

Thèses : nous encourageons les candidatures pour notre sujet de thèse 2017 intitulé "Coordination spatio-temporelle de la division cellulaire chez les plantes". La date limite de candidature est le 8 juin 2017. Plus d'information ici. Les candidats intéressés sont invités à prenre contact avec nous avant de remplir leur dossier de candidature sur le site ADUM.

Post-doctorats : les candidats à un séjour post-doctoral dans l'équipe sont invités à nous contacter. Merci de joindre un CV et deux lettres de recommandation. Après examen de votre dossier, nous reprendrons contact pour explorer les possibilités de financement sur contrat.


Contacts :

Institut Jean-Pierre Bourgin, UMR1318 INRA-AgroParisTech
Bâtiment 7
INRA Centre de Versailles-Grignon
Route de St-Cyr (RD10)
78026 Versailles Cedex France

tél : +33 (0)1 30 83 30 00 - fax : +33 (0)1 30 83 33 19


Responsable
David Bouchez
Directeur de Recherche

Magalie Uyttewaal
Chargée de Recherche



Marie-Ludivine de Tauzia-Moreau
Technicienne

 Anciens membres
de l'équipe

Martine Pastuglia
Chargée de Recherche

Katia Belcram
Assistant-Ingénieur

Philippe Rieu
Stagiaire AgroParisTech

 

Résumé :

La colonisation du milieu terrestre et aérien par les plantes il y a environ 500 millions d'années a constitué une transition évolutive majeure dans l'histoire de la vie sur Terre. Les innovations liées à cette colonisation se traduisent par des caractéristiques cellulaires spécifiques à ce groupe d'organismes, comme par exemple la présence d'une paroi pecto-cellulosique semi-rigide qui restreint tout mouvement et contraint la croissance cellulaire, ou encore l'organisation du cytosquelette microtubulaire durant la division, l'élongation et la différenciation.
Chez les plantes, le contrôle fin du positionnement des plans de division mitotiques revêt une importance singulière pour le développement, puisqu'en l'absence de motilité cellulaire, c'est avec l'élongation cellulaire le moteur principal de l'organisation tridimensionnelle des tissus végétaux. Le positionnement du plan de vision mitotique fait intervenir ches les plantes un réseau de microtubules particulier, l'anneau de préprophase (PPB), impliqué dans la définition prémitotique du plan de division à la transition G2/M (Figure 1).


Au cours des dernières années, notre équipe a découvert et caractérisé un réseau de protéines végétales, le complexe TTP (Figure 2), impliqué dans le contrôle spatial de la division cellulaire et l'organisation des microtubules corticaux. Cette étude a démontré la persistance de ce mécanisme à travers 500 millions d'années d'évolution des plantes terrestres, et a en outre mis en évidence des arguments convergents pour la présence de composants centrosomaux au cortex végétal, première indication d'un lien fonctionnel et évolutif entre centrosomes animaux et cytosquelette végétal –en dehors des aspects de nucléation proprement dits–. Ces réseaux moléculaires pourraient, en partie ou totalité, représenter des mécanismes anciens communs aux eucaryotes, conservés au cours de la divergence entre règnes, et réalloués au cortex dans les cellules végétales.

 


Résultats marquants :


Notre équipe s'intéresse aux mécanismes cellulaires spécifiques des plantes terrestres, à travers l'organisation du cytosquelette durant la division, l'élongation et la différenciation cellulaires. Nos objectifs visent à à déterminer les voies de régulation et les interactions moléculaires mises en jeu, en particulier en lien avec le cycle cellulaire, et leur signification pour ce qui concerne la morphogenèse des plantes supérieures et son évolution.


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Au cours des dernières années nous avons découvert et caractérisé chez l'espèce Arabidopsis thaliana un complexe régulateur du cytosquelette appelé TTP, dont l'activité est requise pour l'organisation du cytosquelette microtubulaire, que ce soit en interphase durant la croissance, ou à l'entrée en mitose. Ce complexe fait intervenir un noyau de cinq protéines (< Figure 2): TON1, une protéine-phosphatase 2A trimérique, et un membre de la famile TRM qui, à travers son activité de liaison aux microtubules, est responsable du recrutement du complexe aux cytosquelette cortical. La famille TRM, spécifique des plantes terrestres, comprend un grand nombre de membres chez Arabidopsis et confère potentiellement au complexe TTP une grande diversité de composition et de rôles au cours du cycle cellulaire. Le complexe TTP joue un rôle majeur dans la coordination entre le cycle cellulaire et les réorganisations du cytosquelette qui accompagnent chaque étape du cycle.

 


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Les mutants de ce complexe présentent en effet de grave défauts de positionnement des plans de division mitotique (< Figure 3), et sont incapables de former l'anneau de préprophase (Figure 4 >).
Dans le cadre d'une approche "évo-dévo", nous avons comparé deux espèces situées aux extrêmes de l'arbre phylogénétique des plantes terrestres, la mousse Physcomitrella patens et la plante à fleur Arabidopsis thaliana. Nous avons comparé chez ces deux modèles l'effet d'une perte de fonction du gène TONNEAU1, qui est requis pour la mise en place de "l'anneau de préprophase", une structure cellulaire spécifique des embryophytes, impliquée dans le positionnement du plan de division en début de mitose. Ces études ont mis en évidence la conservation fonctionnelle de ce réseau de régulation du cytosquelette au cours de l'évolution des plantes terrestres. Nous avons également montré que certains éléments de cette voie de régulation étaient partagés avec une structure centrale dans le fonctionnement de la plupart des cellules eucaryotes, le centrosome, dont on pensait jusqu’à présent qu'il avait été complètement éliminé chez les plantes.


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Nous avons caracérisé récemment une isoforme du complexe TTP active à la transition G2/M, qui incorpore une famille de TRMs (TRM6, 7 and 8) activée à l'entrée en mitose (Schaefer et al, 2017). Dans ces mutants la formation du PPB est compromise, les autres réseaux de microtubules interphasiques et mitotiques n'étant pas afectés. De façon surprenante, la disruption du PPB n'abolit pas la capacité des cellules racinaires à définir correctement une zone de division corticale, et n'induit pas de défauts majeurs de plan de division comparables à ceux observés dans les mutants ton ou fass. Par contre l'absence de PPB conduit à une plus grande variabilité de positionnement du plan de division.
Ces résultats remettent en question le contrôle spatial du plan de division dans les cellules végétales et le rôle attribué classiquement au PPB. Ils montrent qu'une des fonctions essentielles de ce réseau de microtubules est sans doute de contribuer à positionner le fuseau mitotique et à limiter ses rotations dans l'espace.

Gauche : un PPB dans une cellule sauvage d'Arabidopsis en division. Droite : dans le triple mutant trm678, les cellules perdent leur capacité à former un PPB au cortex cellulaire, et à la place du PPB on observe une dense accumulation de microtubules autour du noyau.

 


Publications représentatives :

Schaefer E, Belcram K, Uyttewaal M, Duroc Y, Goussot M, Legland D, Laruelle E, de Tauzia-Moreau ML, Pastuglia M and Bouchez D (2017). The preprophase band of microtubules controls the robustness of division orientation in plants. Science 356, 186–189. (pubmed)

Belcram, K., J.-C. Palauqui, and M. Pastuglia, Studying Cell Division Plane Positioning in Early-Stage Embryos (2016). Methods Mol Biol 1370: 183-195. (pubmed)

Bouchez D, Van Damme D, Boruc J, Schaefer E, Pastuglia M (2014). Cell division plane determination in plant development. In S Assmann, B Liu, eds, The Plant Sciences - Cell Biology. Springer-Verlag, Heidelberg

Tisne, S., Serrand, Y., Bach, L., Gilbault, E., Ben Ameur, R., Balasse, H., Voisin, R., Bouchez, D., Durand-Tardif, M., Guerche, P., Chareyron, G., Da Rugna, J., Camilleri, C., and Loudet, O. (2013). Phenoscope: an automated large-scale phenotyping platform offering high spatial homogeneity. Plant Journal 74, 534-544. (pubmed)

Spinner, L., Gadeyne, A., Belcram, K., Goussot, M., Moison, M., Duroc, Y., Eeckhout, D., De Winne, N., Schaefer, E., Van De Slijke, E., Persiau, G., Witters, E., Gevaert, K., De Jaeger, G., Bouchez, D., Van Damme, D., and Pastuglia, M. (2013). A protein phosphatase 2A complex spatially controls plant cell division. Nature Communications 4, 1863. (pubmed)

Uyttewaal M, Burian A, Alim K, Landrein B, Borowska-Wykret D, Dedieu A, Peaucelle A, Ludynia M, Traas J, Boudaoud A, Kwiatkowska D and Hamant O (2012). Mechanical stress acts via katanin to amplify differences in growth rate between adjacent cells in Arabidopsis. Cell 149: 439-451. (pubmed)

Drevensek S, Goussot M, Duroc Y, Christodoulidou A, Steyaert S, Schaefer E, Duvernois E, Grandjean O, Vantard M, Bouchez D and Pastuglia M (2012). The Arabidopsis TRM1-TON1 interaction reveals a recruitment network common to plant cortical microtubule arrays and eukaryotic centrosomes. Plant Cell 24: 178-191 (pubmed)

Duroc, Y., Bouchez, D., and Pastuglia, M. (2011). The preprophase band and division site determination in land plants. In The Plant Cytoskeleton, B. Liu, ed (New York: Springer USA), pp. 145-186.

Spinner, L., Pastuglia, M., Belcram, K., Pegoraro, M., Goussot, M., Bouchez, D., and Schaefer, D.G. (2010). The function of TONNEAU1 in moss reveals ancient mechanisms of division plane specification and cell elongation in land plants. Development 137, 2733-2742. (pubmed)

Johannes, F., Porcher, E., Teixeira, F.K., Saliba-Colombani, V., Simon, M., Agier, N., Bulski, A., Albuisson, J., Heredia, F., Audigier, P., Bouchez, D., Dillmann, C., Guerche, P., Hospital, F., and Colot, V. (2009). Assessing the impact of transgenerational epigenetic variation on complex traits. PLoS Genet 5, e1000530. (pubmed)

Azimzadeh J, Nacry P, Christodoulidou A, Drevensek S, Camilleri C, Amiour N, Parcy F, Pastuglia M and Bouchez D (2008). Arabidopsis TONNEAU1 proteins are essential for preprophase band formation, share similarity with human centrosomal proteins and interact with centrin. Plant Cell, 20: 2146–2159 (pubmed)

Granier F, Bouchez D. (2007) Mutant Libraries: a High-throughput Arabidopsis Reverse Genetics System. Morot-Gaudry J.F, Lea P, Briat J.F. Title: Functional Plant Genomics. Science Publishers 143-164.

Johnson X, Bouchez D. (2007) The model species, Arabidopsis thaliana. Morot-Gaudry J.F, Lea P, Briat J.F. Functional Plant Genomics. Science Publishers 385-396.

Pastuglia M, Bouchez D (2007). Molecular encounters at microtubule ends in the plant cell cortex. Curr Op Plant Biol 10:1-7 (pubmed)

Pierre M, Traverso JA, Boisson B, Domenichini S, Bouchez D, Giglione C, Meinnel T (2007). N-myristoylation regulates the SnRK1 pathway in Arabidopsis. Plant Cell 19 :2804-2812 (pubmed)

Pastuglia M, Azimzadeh J, Goussot M, Camilleri C, Belcram K, Evrard JL, Schmit AC, Guerche P and Bouchez D (2006). Gamma-tubulin is essential for microtubule organization and development in Arabidopsis. Plant Cell 18 : 1412-1425 (pubmed)

Ostrowski MF, David J, Santoni S, McKhann H, Reboud X, Le Corre V, Camilleri C, Brunel D, Bouchez D, Faure B, Bataillon T (2006) Evidence for a large-scale population structure among accessions of Arabidopsis thaliana: possible causes and consequences for the distribution of linkage disequilibrium. Mol Ecol 15 :1507-1517 (pubmed)

Camilleri C, Azimzadeh J, Pastuglia M, Bellini C, Grandjean O and Bouchez D (2002). The Arabidopsis TONNEAU2 gene encodes a putative novel PP2A regulatory subunit essential for the control of cortical cytoskeleton. Plant Cell, 14 : 833-845. (pubmed)

Azimzadeh J, Traas J, Pastuglia M. (2001) Molecular aspects of microtubule dynamics in plants. Curr Opin Plant Biol. 4, 513-519. (pubmed)

Nacry P, Camilleri C, Courtial B, Caboche M, Bouchez D (1998) Major chromosomal rearrangements induced by T-DNA transformation in Arabidopsis. Genetics 149 : 641-650. (pubmed)

Thion L, Mazars C, Nacry P, Bouchez D, Moreau M, Ranjeva R, Thuleau P (1998). Plasma membrane depolarization-activated calcium channels, stimulated by microtubule-depolymerizing drugs in wild-type Arabidopsis thaliana protoplasts, display constitutively large activities and a longer half-life in ton2 mutant cells affected in the organizationof cortical microtubules. Plant Journal 13 : 603-610. (pubmed)

Traas J, Bellini C, Nacry P, Kronenberger J, Bouchez D, Caboche M (1995). Normal differentiation patterns in plants lacking microtubular preprophase bands. Nature 375 : 676-677.

 
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